Wilhelm Emil Messerschmitt borkereskedő család sarjaként született Majna-Frankfurtban 1898. június 26-án, de a bajorországi Bambergben nőtt fel. A technika iránt vonzódó kisfiú tízéves volt, amikor apja magával vitte egy légi bemutatóra, ahol tanúja volt egy Zeppelin léghajó levegőbe emelkedésének. Az élmény egy életre a repülés szerelmesévé tette. Otthon repülőmodelleket készített, középiskolásként a siklórepülés úttörőjeként számon tartott Friedrich Harth tanítványa lett. Amikor az első világháború kitörése után Harth katonai szolgálatra jelentkezett, Messerschmitt egyedül dolgozott tovább a repülőgépek tervein. 1917-ben őt is behívták, együtt folytatták a munkát a légierő kötelékében.
A háború befejeződése után a müncheni műszaki főiskolára iratkozott be, de továbbra is együttműködött Harthtal. 1921-ben a közösen épített S8 vitorlázógépük világrekordot állított fel, 21 percen át maradt a levegőben, majd a saját tervei alapján elkészítette első farokfelület nélküli vitorlázóját, az S9-et. A két férfi kapcsolata megromlott, s Messerschmitt egyedül kísérletezett tovább motoros vitorlázókkal és kis sportgépekkel.
1923-ban családja anyagi segítségével Messerschmitt Flugzeugbau néven saját üzemet alapított, két évvel később építette meg M 17-es egymotoros repülőgépét. Jóllehet a próbaúton balesetet szenvedett és kórházba került, a repülőgép később sebességi világrekordot állított fel, és először repülte át az Alpok középső részét. Az 1926-os M 18-as, teljesen fém utasszállító gépre már annyi megrendelést kapott, hogy üzeme nem győzte a termelést, és 1927-ben beolvadt az augsburgi Bayerischen Flugzeugwerken AG-ba (BFW), ahol műszaki igazgató lett.
Az 1928-ban tervezett M 20-as egymotoros szállítógépei közül 1929-ben gyors egymásutánban kettő is lezuhant. Az egyik balesetben a Luft-Hansa légitársaság vezetője és a német repülésügy legbefolyásosabb alakja, Erhard Milch egyik közeli barátja is életét vesztette, Milch emiatt Messerschmitt halálos ellensége lett. A BFW többé nem kapott állami megrendeléseket, a csődtől 1933-ban a románok M 36-os szállítógép-megrendelése mentette meg.
Hitler hatalomra jutása és a náci fegyverkezési program beindulása után a Göringgel és Rudolf Hess-szel, a Führer helyettesével kiváló kapcsolatokat ápoló Messerschmitt cége - Milch áskálódásai ellenére - újra fejlődésnek indult. 1934-ben az Európa körülrepülésére kiírt versenyre tervezte a Bf 108-as könnyű szerkezetű négyüléses túragépet, amellyel a legendás pilótanő, Elly Beinhorn több rekordot is felállított, ő nevezte el a gépet Tájfunnak. Amikor a német repülésügyi minisztérium pályázatot írt ki a légierő kétfedelű vadászgépeinek leváltására, Messerschmitt a forradalmian új Bf 109 típussal rukkolt elő. A teljesen fémépítésű, zárt kabinos, behúzható futóműves, szabadon hordó, alsó szárnyas gép a Luftwaffe standard vadászgépe lett, amely a spanyol polgárháborúban bizonyította be rendkívüli képességeit. A több típusváltozatban gyártott, folyamatosan tökéletesített Bf 109 a második világháború végéig meghatározó maradt, mintegy 35 ezer darab készült belőle.
A BFW nevét 1938-ban Messerschmitt AG-re változtatták, s őt igazgatónak nevezték ki. Az üzem a Luftwaffe legnagyobb kiszolgálója lett a második világháború során, itt tervezték és gyártották nagy sorozatban a kétüléses, kétmotoros Bf 110 és Me 210, valamint Me 410 romboló és éjszakai vadászrepülőgépeket. A propagandacélokra tervezett Me 209-es 1939-ben óránkénti 754,621 kilométeres sebességgel gyorsasági világrekordot állított fel, amelyet a belsőégésű motoros repülőgépek három évtizeden át nem tudtak megdönteni. A háború végén készültek el a világ első harcban is bevetett sugárhajtású vadászgépei (Me 163, majd Me 262), de a szövetségesek nyomasztó fölénye miatt már nem változtattak a háború kimenetelén.
A győztes nagyhatalmak a nácik veresége után letartóztatták és házi őrizetbe helyezték Messerschmittet, akit 1948-ban kényszermunkások alkalmazása miatt két év börtönre ítéltek. Szabadulása után visszatérhetett vállalata élére, de mivel a cég repülőgépeket nem gyárthatott többé, kész lakóházakat, varrógépeket és kisautókat készített, amelyekhez Messerschmitt csak nevét adta. Ilyen jármű volt a háromkerekű Kabinenroller, amely buborék formájával a repülőgépek pilótafülkéjét idézte.
A konstruktőr a repüléstől nem tudott elszakadni, szakmai tapasztalataira több ország is igényt tartott. Spanyolországban a Hispano Aviación repülőgépgyárban a HA 200 Saeta sugárhajtású oktatógépet tervezte, amely 1955-ben szállt fel először, majd Egyiptomnak készítette el a HA 300 szuperszonikus vadászgépet, amely nem került sorozatgyártásba. Miután az NSZK 1956-ban újra felállíthatta - védelmi célú - légierejét, Messerschmitt hazatért, cége két másik vállalattal egyesült, és MBB néven licenc alapján gyártott gépeket. Nem készült több általa tervezett gép, de dolgozott egy Rotor Jetnek nevezett konstrukción, amely a helikopter fel- és leszálló tulajdonságával rendelkezett volna.
A legismertebb német repülőmérnök, konstruktőr és repülőgépgyáros 1970-ben köszönt le vállalata éléről, és 1978. szeptember 15-én, nyolcvanéves korában hunyt el Münchenben.
